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→Sucesión como "consejero en jefe"
Durante el ejercicio del cargo comenzó la rebelión de los [[iconoclasia|iconoclastas]], que afectó a la Iglesia de Oriente. En 726, pese a las protestas de [[Germano]], [[Patriarca de Constantinopla]], el [[Emperador León el Isauriano]] promulgó su primer edicto contra la veneración de imágenes y su exhibición en lugares públicos. Como escritor talentoso, y encontrándose a salvo en el entorno de la corte del califa, Juan inició su defensa contra el monarca en sus "Tres tratados apologéticos contra quienes reprueban las imágenes sagradas". Esta fue la primera de sus obras y la que lo hizo famoso. No solamente atacó al monarca sino que su uso de un estilo literario sencillo hizo llegar la controversia al pueblo e incitó a los cristianos a rechazar la doctrina iconoclasta.
Como no podía castigar a Juan, que se encontraba a salvo en la corte del califa, León el Isauriano consiguió un manuscrito escrito y firmado por "Juan de Damasco", que usó para falsificar una carta en la que Juan aparecía como ofreciéndole traicionar al califa y entregarle la ciudad de Damasco. A pesar de las protestas de inocencias inocencia de Juan, el califa no lo oyó, lo destituyó y ordenó cortarle la mano derecha a la altura de la muñeca. Según la biografía del siglo X, su mano fue restaurada milagrosamente luego de una ferviente oración ante el icono de la [[Theotokos|Virgen María]]. Según el relato, recién entonces el califa se convenció de su inocencia y le ofreció restablecerlo en el cargo. Sin embargo, Juan se retiró al Monasterio de San Sabas, cerca de Jerusalén, donde continuó escribiendo una serie de comentarios, himnos y escritos apologéticos, incluyendo el ''[[Oktoechos]]'' (liturgia de los ocho tonos) y ''Exposición exacta de la fe ortodoxa'', un resumen de los escritos dogmáticos de los antiguos [[Padres de la Iglesia]].
Murió en 749.
